Όπως και το προηγούμενο Πέντε νύχτες στο Freddy's παιχνίδια, οι παίκτες αναλαμβάνουν το ρόλο ενός φύλακα που δουλεύει τη νυχτερινή βάρδια σε μια αδελφή τοποθεσία στην αρχική Freddy Fazbear's Pizzeria. Η αδελφική τοποθεσία διαθέτει τα νέα animatronics Funtime για τις εκπομπές Funtime Auditorium.
Ο παίκτης πρέπει να επιβιώσει πέντε νύχτες, όπως και στα άλλα παιχνίδια. Καθ' όλη τη διάρκεια της νύχτας ο φύλακας αντιμετωπίζει κάποια προβλήματα καθώς μερικά από τα animatronics αρχίζουν να ζωντανεύουν, με επικεφαλής την Ballora, μια νέα μπαλαρίνα animatronic.
Ο νυχτερινός φύλακας προειδοποιείται για την Ballora από ένα άλλο animatronic που ζωντανεύει, το Circus Baby. Του εξηγεί πώς είναι δαιμονισμένη και ότι πολλές φορές προσπαθούν να «φτιάξουν» τα animatrons «βγάζοντάς τα» έξω από το δωμάτιο σέσουλας. Αυτό περιλαμβάνει την αφαίρεση του ενδοσκελετού τους και την τοποθέτησή τους σε μια νέα μονάδα. Ωστόσο, το Circus Baby εξηγεί ότι ακόμα και μετά την επίσκεψη στην αίθουσα συλλογής εξακολουθούν να είναι σπασμένα.
Αποκαλύφθηκε ότι οι Funtime Freddy, Funtime Foxy και Ballora – μαζί με μερικούς άλλους – σκότωναν ανθρώπους στο Funtime Auditorium. Κατά τη διάρκεια της τέταρτης νύχτας, όταν δύο επισκευαστές έρχονται να φτιάξουν την Ballora, αυτή και η Foxy καταλήγουν να τους σκοτώσουν και να τους κρεμάσουν στη σκηνή όπου συνήθως παίζουν.
Η νυχτερινή φύλακας καλείται από το Circus Baby να προσπαθήσει να τη «φτιάξει» στο δωμάτιο επισκευής. Αφού βγάλει το τσιπάκι του Circus Baby, ο Baby πείθει τον νυχτερινό φύλακα να κατευθυνθεί προς την αίθουσα σκουπιδιών, αλλά τον παρασύρει η Ballora που προσπαθεί να τον σκοτώσει. Ο φρουρός δεν έχει τρόπο να υπερασπιστεί τον εαυτό του αφού τα φώτα είναι όλα σβηστά, αλλά ο Baby πείθει την Ballora ότι ο νυχτερινός φύλακας είναι εκεί για να τους βοηθήσει και να τον αφήσει να ζήσει.
Στη συνέχεια, ο φύλακας κατευθύνεται μέσα στο σκοτάδι προς την αίθουσα σκουπιδιών όπου το μωρό Circus αποκαλύπτει το μεγάλο σχέδιό του: καθώς οι διευθυντές συνεχίζουν να συλλέγουν τα animatronics αφού άνθρωποι έχουν ατυχήματα ή πεθάνουν γύρω τους, οι άνιματρονικές μαριονέτες αποφάσισαν ότι θα έπρεπε να δραπετεύσουν, αλλά τα κατάφεραν. Μην το κάνεις με τα κοστούμια. Το Circus Baby είχε το σχέδιο να πείσει τον νυχτερινό φύλακα να τη βοηθήσει και ότι θα τον βοηθούσε να επιβιώσει σε αντάλλαγμα. Ωστόσο, αφού ο νυχτερινός φύλακας φτάσει στο δωμάτιο συλλογής, ο Baby χρησιμοποιεί το σκούπερ για να ξεσπάσει τον νυχτοφύλακα και να αναλάβει το σώμα του.
Το παιχνίδι τελειώνει δείχνοντας τον νυχτοφύλακα πίσω στο σπίτι, να κοιτάζει τον καθρέφτη. Πριν το παιχνίδι σβήσει στους τίτλους, τα μάτια του φύλακα φωτίζονται για να αποκαλύψουν ότι έχει κυριευτεί από το Circus Baby.
Σε ένα από τα μυστικά τελειώματα, όπως καταγράφηκε από RabidRetrospectGames, ο νυχτερινός φύλακας μπορεί να μπει στο ιδιωτικό δωμάτιο μέσω του Funtime Auditorium αντί να πάει στην αίθουσα σκουπιδιών κατά τη διάρκεια της πέμπτης νύχτας. Εάν γίνει επιτυχώς, ο φύλακας καταλήγει στο ιδιωτικό δωμάτιο που έχει οθόνες και πάνελ ασφαλείας για να κρατήσει έξω το animatornic.
Παίζει ένα ξεχωριστό τμήμα που δείχνει ότι ο νυχτοφύλακας θα απολυθεί την επόμενη μέρα επειδή μπήκε στο ιδιωτικό δωμάτιο, αλλά πρώτα πρέπει να επιβιώσει όλη τη νύχτα ενάντια στους animatronics που έρχονται να τον πάρουν, ειδικά αυτοί που τώρα νιώθουν προδομένοι.
Στο τέλος της βάρδιας, ο φύλακας επιστρέφει σπίτι και αρχίζει να βλέπει τηλεόραση. Ωστόσο, αφού παρακολούθησε το πρόγραμμά του, ένας από τους animatronics από την αίθουσα σκούπας τον ακολουθεί στο σπίτι και περπατά μπροστά του καθώς η οθόνη γίνεται μαύρη.
Κάποιες θεωρίες λένε ότι ο Ennard έχει καταλάβει τη φωνή της Baby αφού έχει πάει στο δωμάτιο σκούπας και προσπαθεί να δελεάσει τον νυχτερινό φύλακα στην αίθουσα σκούπας για να καταλάβει το σώμα του. Εξηγείται ότι τα μάτια του νυχτοφύλακα αντανακλούν τα μάτια του Ennard στο τέλος όταν κοιτάζει στον καθρέφτη και όχι τα μάτια του Baby.
